Rok 2006. Nowy Jork. Ben Reilly, pełniący funkcję Spider-Mana (i Petera Parkera), walczy z tajemniczym Morlunem, który nazywa Bena imitacją, niegodną zaspokojenia jego głodu, po czym go zabija, wysysając z niego życie.
Gdzie indziej. Dom na odludziu rodziny Parkerów. Peter rozmawia z córką, Claire, o wyborze uniwersytetu, na który ta nie może się zdecydować. Wywiązuje się między nimi sprzeczka, córka ma do Petera pretensje, że on spokojnie sobie żyje, podczas gdy jego dawni przyjaciele toczą ze sobą superbohaterską wojnę domową. Po chwili do środka woła ich Ben, syn Petera i Mary Jane. W wiadomościach podają informacje o śmierci Spider-Mana, a co za tym idzie… Petera Parkera. Peter rozpoznaje, że to dzieło Morluna, przed którym jakiś czas wcześniej ostrzegał go tajemniczy Ezekiel. Mary Jane pyta, co powinni zrobić. W panice Parker postanawia wyjechać, przekonany, że Morlun chce dorwać tylko jego, a nie jego rodzinę.
W gabinecie rodzica Claire motywuje swojego ojca, mówiąc, że uciekanie nie jest w jego stylu. Od zawsze był bohaterem i gdy na świecie dzieje się coś złego, on coś z tym robi. Peter postanawia wrócić do Nowego Jorku i spróbować jednocześnie rozwiązać niesamowity bałagan powstały po śmierci „brata”, która bardzo załamuje Petera. Jest również pewny, że Tony Stark będzie próbował przejąć jego firmę.
Biały Dom. Tony Stark jako sekretarz obrony kończy rozmowę z prezydentem. Jest zaskoczony śmiercią Petera, który był niezarejestrowanym superbohaterem, plus jego rywalem biznesowym. Nagle jego asystentka pokazuje mu transmisję telewizyjną, gdzie Betty Brant przeprowadza wywiad z… Parkerem. Ten mówi po prostu prawdę, że zginął jego klon z pajęczymi mocami. Jest jednak pewien, że nie rozwiąże to problemu i część ludzi nie uwierzy, że to nie on był Spider-Manem. Jedną z tych osób jest właśnie Stark.
Jakiś czas później Tony i Peter spotykają się pod Parker Industries. Stark próbuje namówić Parkera na oddanie mu firmy bądź przekazanie części udziałów rodzinie, gdyż jako niezarejestrowany superbohater powinien być ścigany. Peter odmawia zostania zarejestrowanym Avengerem. Na miejscu pojawiają się wsparci technologią Starka funkcjonariusze U.S.Avengers: War Machine, Iron Fist, Black Widow, Captain Marvel i She Hulk, którzy wraz z Iron Manem pokonują Spider-Mana. Tymczasem Morlun pojawia się w domu Parkerów. Benjy i Claire również posiadają część mocy Spider-Mana, więc posłużą mu za przekąskę.
Spider-Mana ratuje dowodzący ruchem oporu przeciwko rejestracji Kapitan Ameryka wraz z Cloakiem, Dagger, Hawkeyem i Lukiem Cagem. Pokonują oni oddział Iron Mana dzięki Spider-Manowi, który w całym zamieszaniu ubrał jeden z kostiumów przechowywanych w firmie i zneutralizował przeciwników, wyłączając ich zbroje przy wykorzystaniu ukrytego przez Iron Mana modułu kontroli. Stark wycofuje się.
W lesie Claire i Ben, uciekając z Mary Jane, zauważają, że Morluna można skrzywdzić w czasie, gdy ten się pożywia. Claire atakuje go, gdy ten chce zabić Bena. Przebity na wylot przez ostrą gałąź drzewa, Morlun ginie, jednak Ben zdaje się ucierpiał. Leży nieprzytomny w ramionach siostry…
Po bitwie Kapitan Ameryka mówi Peterowi, że szanuje go i nigdy nie przestanie, nawet jeśli będzie chciał wrócić do rodziny. Jednak zapewnia go, że wojna dotrze i do nich, skoro mają moce. Spider-Man odchodzi, stwierdzając, że starzy ludzie jak oni muszą w istocie zrobić wszystko, żeby zostawić lepszy świat dla następnych pokoleń.
