Rok 2019. Superbohaterska Wojna Domowa została zakończona, obie strony przegrały. Większość herosów zginęła bądź, z Tonym Starkiem na czele, zniknęła. Świat znajduje się pod okupacją Doktora Dooma, który wykorzystał ciągnący się latami konflikt do przejęcia władzy.
Podstarzały Peter Parker opowiada swojej żonie sen, który miewa od jakiegoś czasu, sen powracający do dnia śmierci wujka Bena… Mary Jane ucisza go pocałunkiem i odpowiada, że opowie go jej, gdy wróci. Spider-Man oraz Miles Morales, który również został ugryziony przez radioaktywnego pająka i zyskał pajęcze moce, szykują się do wylotu w kosmos. Parker jako lider ruchu oporu planuje udać się na ukrytą dotychczas przed Doomem stację kosmiczną Starka, która, po instalacji pewnego urządzenia, pozwoli wyłączyć technologie dyktatora na całym świecie. Odprowadzają ich dzieci Parkerów – Ben, który po starciu z Morlunem odniósł trwałe obrażenia i porusza się o lasce, oraz Claire, która została Spider-Woman.
Po dotarciu na stację dwójka Spider-Manów infiltruje laboratorium Tony’ego. Peter stara się rozładować atmosferę żartami, co spotyka się z podejrzaną irytacją Milesa. Nagle Spider-Man dostrzega, że statek, którym dostali się na stację, został zniszczony. Jego pajęczy zmysł nie odezwał się jednak ani razu… Okazuje się, że na miejscu pojawia się nie kto inny jak… Kraven Łowca połączony z symbiontem Venoma, który spełnia swoją obietnicę o polowaniu na Petera. Monstrum ma przewagę nad podstarzałym Peterem, radzi sobie także z Milesem. Parker jest jednak przygotowany, mając w rękawicy emiter głośnych dźwięków, który zmusza symbionta do opuszczenia nosiciela. Jak się okazuje, z Kravinoffa ostał się tylko szkielet… jego ciało ulega rozpadowi momentalnie, gdyż to symbiont przez tyle czasu trzymał go w całości.
Peter, pokonując Venoma, zwraca się do swojego podopiecznego, nazywając go… Otto. Wychodzi na jaw, że Doc Ock przejął ciało Milesa Moralesa. Parker domyślił się tego, analizując jego dziwne zachowania i subtelne szczegóły. Octavius opowiada, że z początku miał szpiegować Petera dla Doctora Dooma, który uwolnił jego mózg ze starego ciała. Otto jednak zdradził go, zaczynając działać na własny rachunek. Octavius postanawia „wniknąć” w umysł Spider-Mana i zniszczyć go tam.
Batalia między odwiecznymi wrogami rozgrywa się w mózgu Petera, gdzie wizje jego największych wrogów ścierają się z różnymi wersjami jego samego, pokazując, jak ewoluował przez lata. Starcie zostaje jednak przerwane przez wspomnienie o May Parker, która mówi, że zawsze kochała Otto, jednak ten nie potrafił zaakceptować świata wokół i jego limitów. Kobieta przekonuje go, aby porzucił nienawiść i oddał Milesowi ciało. Poruszony Otto zostawia umysł Petera w spokoju. „May” mówi bratankowi kilka ostatnich słów.
Stacja kosmiczna rozpada się. Parker wsadza Milesa/Otto do kapsuły ratunkowej, po czym wysyła na Ziemię, prosząc swojego wroga o spełnienie obietnicy wobec May. Z pomocą symbionta, który pomaga mu utrzymać stacje w całości na czas odliczania, Spider-Manowi udaje się uruchomić wiązkę energii, która niszczy technologię Dooma i prawdopodobnie jego reżim. Niestety, stacja kosmiczna eksploduje. Tuż przed wybuchem Peter ma ostatnią wizję swojej żony, której mówi, jak bardzo ją kocha.
Po pogrzebie Petera Parkera prawdziwy Miles Morales odwiedza będącego na łożu śmierci Octaviusa, mówiąc, że miałby ochotę odłączyć go od respiratora, jednak nie tego chciałby jego mentor. Mary Jane Watson przyjmuje Moralesa do rodziny, dając mu w prezencie oryginalny kostium Spider-Mana i mówiąc, że zasłużył na niego jak nikt inny.
Powrót do snu Petera z początku komiksu. Okazuje się, że miał inne niż zwykle zakończenie. Spider-Man powstrzymuje złodzieja, który miał potem zabić Bena Parkera. Dowodzi to, że Peter Parker umarł z poczuciem spełnienia i wypełnienia swojej przysięgi o odpowiedzialności.
